Las comunidades de macroinvertebrados son de mucha
importancia, pues tienen un rol ecológico imprescindible como parte del
engranaje biótico de las zonas intermareales. El presente estudio se realizó
en el Refugio de Vida Silvestre Río Escalante – Chacocente en Carazo,
Nicaragua, donde se caracterizaron y compararon parámetros de biodiversidad
(riqueza de especie y abundancia) y composición de especie entre tres tipos
de microhábitats (aglomeraciones de rocas) definidos por la forma de las
rocas que los conforman. Como resultado se contaron 1 808 individuos, 30
especies, 26 géneros, 24 familias y siete clases. Las especies más abundantes
según el número de individuos fueron en principio: Nerita scabricosta (175
individuos), Littorina aspera (162), Acar rostae (153), Byssomera affinis
(117), Eriphia squamata (110) y Anachis lyrata (106). El microhábitat
denominado Peñas, fue el significativamente más rico y donde se determinó
mayor abundancia; sin embargo, la composición de especie comparada entre los
microhábitat no difirió significativamente, pero sí entre las parcelas
individuales, siendo la parcela denominada Peña 1, la que presentó tipos de
especies diferentes y en mayores abundancias en comparación con el resto de las
parcelas.
Abstract
The macroinvertebrate communities are very important because
they have an essential ecological role as part of the biotic gear of the
intertidal zones. The present study was conducted at the Refugio de Vida
Silvestre Río Escalante – Chacocente where biodiversity parameters (richness
of species and abundance) and species composition were characterized and
compared among three types of microhabitats (rock agglomerations) defined by
the form of the rocks that make them up. As a result, 1 808 individuals, 30
species, 26 genera, 24 families and seven classes were observed. The most
abundant species according to the number of individuals were: Nerita
scabricosta (175 individuals), Littorina aspera (162), Acar rostae (153),
Byssomera affinis (117), Eriphia squamata (110) and Anachis lyrata (106). The
microhabitat called Peñas, was significantly richer and where greater
abundance was determined; however, the composition of the species compared
among the microhabitat did not differ significantly, but differences were
noted between the individual plots, the plot called Peña 1, presented
different types of species and greater species abundances compared to the
remaining plots
Palabras clavebiodiversidadecológicocomposición de
especiesKeywordsBiodiversityecologicalspecies composition
Los hábitats en los litorales rocosos
son impor tantes ecológicamente (Crowe, Thompson, Bray y Howkins, 2000), dado la diversidad de vidas que alberga, entre ellas la diversidad de la comunidad de macroinvertebrados - intermareales. Estos organismos viven entre los
microhábitat que le ofrece las aglomeraciones rocosas a orilla de la playa,
influenciados por diversos factores ambientales, incluyendo la influencia de
actividades humanas.
Aunque en Nicaragua se han realizado trabajos relacionados a ciertos grupos
macroinvertebrados, en especial relacionados con moluscos (Guevara, López y
Pérez, 1997; Pérez y López, 2002; Pérez, Sotelo y Arana, 2004; Pérez, Sotelo,
Gámez, Aburto y Siria, 2007), es muy poca (o casi ninguna) la información que
se encuentra en la literatura (al menos en publicaciones formales) sobre
análisis de comunidades intermareales y su relación con su hábitat; siendo
meritorio aportar al conocimiento en esta temática, con el presente estudio
se pretende determinar el cómo está constituida la diversidad de
invertebrados epibentónicos dentro del área de muestreo, lo que incluye el
conteo de las especies observadas, la estimación de las especies esperadas y
una comparación entre la riqueza de especies y abundancia entre los
microhábitats; y determinar diferencias en términos de composición de
especies entre microhábitats y entre unidades de muestreo
Los resultados de este estudio servirán de base e inspiración para otros estudios
que involucren análisis ecoló- gico de la comunidad de macroinvertebrados
intermareales, tomando en cuenta que estos pueden potencialmente ser
utilizados como bioindicadores en programas de monitoreo de cambio ecológico
por acción antropogénica (Ikomi, Arimoro y Odihirin, 2005). Ampliar los
conocimientos en esta área se ha vuelto imperativo para la toma de decisiones
ante efectos relacionados con la introducción de especies invasivas, el
cambio climático global (Trott, s.f.) o local
<bold>MATERIALES
Y MÉTODOS</bold>
<bold>Descripción del sitio. </bold>
El
área de estudio corresponde a la zona costera del Refugio de Vida Silvestre
Río Escalante – Chacocente, ubicado a 122 km de la ciudad de Managua, entre
los departamentos de Carazo y Rivas entre las coordenadas 11°30ʹ33ʺ Norte y 86°14ʹ43ʺ
Oeste (Figura 1). El refugio tiene una extensión territorial de 4 645 ha,
(46.45 km2) que incluye la zona costera, zona de transición y un extenso
bosque tropical seco (MARENA, 1999). El clima corresponde a un bosque
tropical seco, según sistema de clasificación de Holdridge (1978). Se
registran temperaturas promedio de 26°C; precipitaciones promedio de 1 000 mm
anuales con un período marcadamente seco desde febrero a abril, el periodo
lluvioso está dado entre junio y octubre. Las zonas más altas alcanzan
elevaciones de hasta 400 m.s.n.m. y pendientes entre 0-75 %. De manera
general predominan los tipos de suelo vertisoles y coluviales (MARENA, 2002).
Ubicación del Refugio de vida Silvestre Río Escalante - Chacocente y zonas de muestreo con sus correspondientes puntos.
Figura 1. Ubicación del Refugio de vida Silvestre Río Escalante - Chacocente y zonas de muestreo con sus correspondientes puntos.Elaboración propia
<bold>Proceso metodológico</bold>
<bold>Toma de datos.</bold>
La información se registró en tres tipos de aglomeraciones
rocosas (microhábitat) denominados, en este estudio, por los aspectos
morfológicos de las rocas que los componen: 1) sistema formado por peñas
(grupos de rocas grandes: de hasta 10 m de diámetro, amorfas y angulares); 2)
sistema formado por grupos de rocas pequeñas (0.2 – 2 m) y redondas; y 3)
sistema formado por grupos de rocas pequeñas (0.2 – 0.5 m) planas y
dispuestas en forma laminar. En delante denominaremos a estos microhábitats
como: peñas, redondo y laminar respectivamente, como nombres abreviados. El
tamaño de estos sistemas oscilaba entre 5 – 50 m.
Los tres tipos de aglomeraciones rocosas se seleccionaron aleatoriamente y de
igual forma se establecieron tres unidades de muestreo en cada una, las
parcelas con nú- meros 1 y 2 se establecieron en la zona de muestreo 1 y las
parcelas con números 3 se establecieron en la zona de muestreo 2. Estas
parcelas consistían en parcelas circulares de un metro de radio, dentro de
dicha parcela se contaron todos los individuos invertebrados ≥ 0.5 cm de
longitud. Dos especí- menes de cada especie fueron colectados e identificados
en el Centro de Malacología y Diversidad Animal de la Universidad
Centroamericana (UCA).
<bold>Análisis de la información.</bold>
En principio se realizó una
descripción general de la diversidad de macroinvertebrados dentro del área de
muestreo, la cual consistió en hacer recuento de abundancia total; conteo del
número de especies y su distribución taxonómica; y selección de las especies,
familias y clases más representativas. Se elaboró una curva de acumulación de
especies para toda el área de estudio, reflejando el número de muestras
versus el número de especies. Este análisis se realizó a fin de determinar la
representatividad del número de especies acumuladas en relación al esfuerzo de
muestreo. Para soportar los resultados visualizados en la curva de
acumulación de especie se calculó el Estimador Chao 1. Los procedimientos e
interpretaciones de los resultados tanto de la curva de acumulación de
especies como del Estimador Chao 1 se basaron en Magurran (2004); los
análisis se realizaron en el programa PAST 3.12, la curva se elaboró en
Microsoft Excel.
Seguidamente se realizó una comparación pareada de los tres microhábitat en
términos de la riqueza y la abundancia. Las comparaciones de la riqueza se
realizaron con permutación y las comparaciones de la abundancia con una
prueba t con permutación en el programa PAST 3.12.
La relación de la composición de especies con los microhábitats fue explorada
en una ordenación llamada Escalamiento Multidimensional No-Métrico (McCune y
Grace, 2002; Borcard, Gillet y Legendre, 2011) o NMS por sus siglas en
ingles. Para explorar diferencias significativas en términos de composición
entre los microhábitats se utilizó el Procedimiento de Permutación Multirespuesta
(MRPP por sus siglas en inglés) (McCune y Grace, 2002) con distancia
Euclidiana.
El MRPP provee un valor A útil para determinar cuan similar son las unidades
de muestreo entre cada grupo. Cuando la heterogeneidad entre grupos fue igual
a lo esperado por chance A = 0; si las observaciones dentro de los grupos
fueran idénticas, A = 1; cuando hay más heterogeneidad entre grupos que la
esperada por chance, A < 0. Adicionalmente, un valor de p es proveído para
evaluar la probabilidad de observar diferencias por chance. De las 30
especies, solamente 17 se seleccionaron para ser parte de los análisis
multivariados, debido a la poca representatividad de las restantes 13
(observadas una vez y/o en una parcela), de tal forma que la matriz utilizada
estaba conformada por nueve filas representando a las unidades de muestreo y
17 columnas en donde estaban los datos de abundancia de cada especie.
Las diferencias en la composición de especies entre parcelas, incluyendo
tipos de especies y abundancia, se llevaron a cabo con un Mapa de Calor con
doble análisis de conglomerado, distancia Euclideana y utilizando el método
de Conglomerado de Varianza Mínima de Ward. El análisis de conglomerado del
eje X agrupaba las parcelas etiquetadas con los nombres de los microhábitats
más el número de cada parcela y el análisis de conglomerado del eje Y
agrupaba las especies con sus nombres científicos codificados. El Mapa de
Calor con los análisis de conglomerado y la ordenación NMS se realizaron con
el programa R 3.5.1 y los paquetes MASS (Ripley et al. 2018), Vegan (Oksanen
et al. 2018) y Pheatmap (Kolde, 2018). El análisis MRPP se realizó en el
programa PCORD 6.08.
<bold>RESULTADOS
Y DISCUSIÓN</bold>
<bold>Descripciones generales de diversidad de invertebrados.</bold>
En el área muestreada se contaron un total de 1 808 individuos, distribuidos
en 30 especies, 26 géneros, 24 familias y siete clases. Las especies más
abundantes según el número de individuos fueron en principio: Nerita
scabricosta (175 individuos), Littorina aspera (162), Acar rostae (153),
Byssomera affinis (117), Eriphia squamata (110) y Anachis lyrata (106);
seguidos de: Opeatostoma pseudodon (93), Thais melones (90), Leucozonia
cerata (83), Cantharus ringens (80), Acanthina brevidentata (71), Jenneria pustulata
(68), Pseudochama corrugata (64), Thais biserialis (59) y Agathistoma
verrucosa (55).
Para el resto de las especies se registraron menos de 50 individuos. Las
especies reportadas solamente una vez en el área de estudio fueron: Eucidaris
thouarsii, Hacelia attenuata, Phataria unifascialis y Tridachiella diomedea.
Las familias más representadas según el número de especies fueron:
Littorinidae (3 especies), Muricidae (3), Buccinidae (2), Fasciolaridae (2) y
Ophidiasteridae (2). Las clases más representadas según el número de especies
fueron: Gastropoda (20), Pelecypoda (3), Asteroidea (2) y Echinoidea (2). El
resto de las familias y clases fueron representadas por una especie.
La comunidad de macroinvertebrados intermareales está bien representada en
este muestreo, sin embargo, aún hay especies por encontrar en este
ecosistema. En la figura 2 se observa la curva de acumulación de especies con
una leve inclinación y con intervalos de confianza ampliándose hacia el final
de la curva, indicando que no ha alcanzado su nivel asintótico, este hecho
sugiere que más esfuerzo de muestreo es necesario para completar la lista de
especies de este grupo de organismos en el refugio.
Curva de acumulación de especie para la comunidad de macroinvertebrados intermareales.
Figura 2. Curva de acumulación de especie para la comunidad de macroinvertebrados intermareales.Elaboración propia
De hecho, el Estimador Chao 1 sugiere que se deberían
encontrar aproximadamente 39 especies, si se restan las especies observadas
se concluye que probablemente seis especies aún restan por determinar.
Básicamente se ha determinado el 84.6% de la riqueza existente en este
ecosistema.
<bold>Comparación de la diversidad de especie entre microhábitats.</bold>
La
mayor cantidad de especies de macroinvertebrados fueron observadas en el
microhábitat denominado Peñas con 28 especies, seguido del microhábitat
denominado Redondo (18) y el microhábitat llamado Laminar (13), las
diferencias de las comparaciones son significativas (p=0.01) (Cuadro 1).
En términos de abundancia, en el microhábitat Pe- ñas se determinó la mayor
cantidad de individuos (1 002), en relación a Redondo (498) y Laminar (308).
Las diferencias entre la comparación de la abundancia de Peñas con Redondos y
Laminar resultaron significativas (p=0.006 y p=0.0006 respectivamente);
mientras que la comparación entre Redondo y Laminar no fue significativa
(p=0.12). El Valor 1 y Valor 2 representan el valor de la riqueza y abundancia
respectiva de cada par de microhábitat. El valor de p para la riqueza
proviene de una prueba de permutación y el valor de p para la abundancia
proviene de una prueba t con permutación.
Compraciones pareadas de la riqueza y abundancia entre los microhábitats Laminar,
Cuadro 1 Compraciones pareadas de la riqueza y abundancia entre los microhábitats Laminar, Elaboración propia
<bold>Relación de la composición de especies con los microhábitats</bold>
Las relaciones entre la composición de especies entre
los tres microhábitat fue explorada primeramente mediante la ordenación
Escalmiento Multidieinsional No-Métrico (NMS) con distancia Bray-Curtis. Para
esta ordenación se obtuvo una solución bidimensional con 0.093 de estrés
(ajuste aceptable) y 20 interaciones
En la ordenación se muestran tres componentes: 1) Las parcelas, representadas
con puntos huecos; 2) Las especies, con las etiquetas de sus nombres
científicos codificados; y 3) Los polígonos que encierran a las parcelas
agrupadas por el nombre de los microhábitats (Figura 3)
En la figura 3 se presenta una ordenación NMS que incluye las parcelas por
microhábitat; las especies con sus nombres científicos codificados (Cuadro
2); y los microhá- bitat representados por los polígonos; en la cual no se
logra evidenciar una clara separación de la composición de los tres
microhábitats, esto es notorio ya que los tres polígonos se superponen,
trayendo consigo la sospecha de que los tres microhábitats tienen composición
similar. El NMS es un análisis exploratorio global para visualizar las
relaciones, en términos de inferir diferencia entre los tres microhábitats y
de evaluar la verdadera asociación de las especies a cada uno de ellos, se
utilizó la prueba Procedimiento de Permutación Multirespuesta (MRPP).
Análisis de escalamiento multidimensional no-métrico.
(NMS por sus siglas en inglés)
Figura 3. Análisis de escalamiento multidimensional no-métrico.Elaboración propia
Se comparó la composición de especies de los tres
microhábitats utilizando el MRPP. Como resultado se obtuvo un valor de A de
0.026 y un valor de p = 0.30, por tal razón se falla en rechazar la hipótesis
nula que denota igualdad composicional y se concluye que no hay evidencias
suficientes para probar que la composición de especies comparada entre los
tres microhábitats es diferente.
Consecutivamente se realizó la prueba pareada entre los microhábitat, para
los cuales se compararon Laminar versus Peñas, Laminar versus Redondo y Peñas
versus Redondo. Como resultado, no se determinaron diferencias significativas
para ninguna comparación (p = 0.073; p = 0.47; p = 0.62, respectivamente). A
pesar que se determinaron diferencias significativas entre los tres
microhábitats en términos de riqueza y abundancia (excepto para Laminar
versus Redondo), la composición de especies resultó ser similar entre ellos.
O sea que las comunidades de macroinvertebrados no tienen una especificidad
en asociarse a alguno de los microhábitat; por consiguiente, no se pueden
determinar especies asociadas a cada uno de ellos.
Codificación de especies determinadas según clase y familia taxonómica.
Cuadro 2. Codificación de especies determinadas según clase y familia taxonómica.Elaboración propia
A pesar que no se determinó diferencia alguna en términos de
composición de especie de macroinvertebrados al ser comparada entre los tres
microhábitats, se determinó cierta diferencia de la composición entre
parcelas. Esto se visualiza en el Mapa de Calor con doble análisis de
conglomerados con distancia Euclideana y el método de varianza mínima de Ward
(Figura 4). Uno de los análisis de conglomerado aglomera a las parcelas que
están etiquetadas por microhábitat y número de parcela (Eje X) y el otro
análisis que aglomera las especies (Eje Y). En el Mapa de Calor los valores
de la abundancia están en función del tono de color gris, siendo los tonos
más oscuros los más abundantes y los más claros los menos abundantes.
Mapa de Calor comparando la abundancia entre 17 especies de macroinvertebrados y entre parcelas.
Figura 4. Mapa de Calor comparando la abundancia entre 17 especies de macroinvertebrados y entre parcelas.Elabaoración propia
La composición de especies de macroinvertebrados al ser
comparada entre unidades de muestreo dejan clara una diferencia en
composición de especie que no obedece a los tipos de microhábitats (a como
concluimos anteriormente) sino que, a las parcelas en sí, pudiendo estar
siendo influenciada la composición de especies por efecto bióticos o
abióticos localizado. La parcela más diferente fue la llamada Peñas 1, pues
en ella se aglomera la abundancia de cinco especies: ACARROST, THAIMELO,
ANACLYRA, NERISCAB y LITTASPE; especialmente para estas dos últimas los
valores de abundancia son extraordinariamente altos (50-60 individuos) en
esta parcela (ver tonos de grises en la rejilla del Mapa de Calor) en
comparación con el resto. Estas características hacen de la parcela Peñas 1
una unidad de muestreo con considerable diferencia en términos de
composición.
Consecutivamente se observa la agrupación de las parcelas Peñas 3 y Redondo
1, las cuales se caracterizan específicamente por la ausencia de las especies
LITTASPE, CANTRING y PSEUCORR, de las cuales LITTASPE fue una de las especies
más abundantes en la parcela Peñas 1. Las parcelas Peñas 3 y Redondo 1
presentaron mayor abundancia de ERIPSQUA, LEUCCERA, THAIMELO y THAIBISE
(44-56 individuos). Aunque ambas parcelas se diferencian por no compartir el
43% de las especies.
Otra agrupación la conforman las parcelas Peñas 2 y Redondo 2, las cuales se
caracterizan por la ausencia de THAIMELO, BULLPUNC y THAIBESE, de los cuales
THAIMELO y THAIBISE fueron de los más abundantes en el conglomerado de las
parcelas Peñas 3 y Redondo 1. En las parcelas Peñas 2 y Redondo 2 fueron más
abundantes CANTRING, LITTASPE, BYSSAFFI y OPEAPSEU (47-64 individuos). Aunque
ambas parcelas se diferencian por no compartir el 57% de las especies.
El resto de las parcelas (Laminar 1, Laminar 2, Laminar 3 y Redondo 3) están
agrupadas en el centro del aná- lisis de conglomerado del eje X (Figura 4),
caracterizándose por la ausencia de las especies LEUCCERA y SCURMESO, de las
cuales la primera era una de las especies más abundante en el conglomerado
Peñas 3 y Redondo 1. Las especies más abundantes en estas cuatro parcelas
fueron LITTASPE, ACARROST, NERISCAB y PSEUCORR (46-58 individuos), aunque las
parcelas se diferencian por no compartir el 60% de las especies. Las especies
LITTASPE, ACARROST, NERISCAB también fueron abundantes en la parcela Peñas 1,
pudiendo considerase cierta similaridad composiciónal entre Peñas 1 y este
último grupo de parcelas
Con lo anterior se demuestra que la composición de las especies de
macroinvertebrado no depende del tipo de microhábitat formados por las rocas;
más bien, podría depender de otros factores no medidos en este estudio, como
por ejemplo la distancia a la costa a la que se encuentre el cúmulo de rocas,
distribución en tiempo y espacio (Oigman-Pszczol, Figueiredo y Creed, 2004),
influencia de perturbaciones (Ricklefs, 2003), calidad del agua (Vaghela,
Bhadja, Ramoliya, Patel y Kundu, 2010); tomando en cuenta que los factores
que influyen la estructura de la comunidad de macroinvertebrados
intermareales son varios y están interrelacionados (Gray, 2000).
<bold>CONCLUSIONES</bold>
La diversidad de macroinvertebrados intermareales dentro del
área de muestreo está conformada por 30 especies y se espera que se agreguen
seis especies más a la lista al aumentarse el esfuerzo de muestreo. La
diversidad desde el punto de vista de riqueza de especie y abundancia fue muy
diferente entre los microhábitats, siendo las Peñas el más rico y abundante.
A pesar de las diferencias en los parámetros de diversidad (riqueza y
abundancia), la composición de especies comparada entre los tres
microhábitats no mostró diferencias significativas, por lo que se descartó
una asociación entre los microhábitats y la composición de especie.
Las diferencias más bien estriban de parcela a parcela, sugiriendo que otros
factores (bióticos o abióticos) no tomados en cuenta en este estudio pueden
estar influyendo de una forma localizada en las diferencias composicionales.
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