En el continente americano existen aproximadamente 10 especies de árboles de manglar (Field, 1995), estas especies pertenecen a las familias Avicenniaceae, Combretaceae, Pteridaceae y Rhizophoraceae. Algunas especies de mangle se pueden considerar especies ingenieras, ya que estabilizan el sustrato y áreas someras de las costas creando nuevos hábitats para otras especies animales y vegetales, si bien su crecimiento no se extiende mucho más allá de la línea de costa (Bossi y Cintron, 1989). De hecho, al ser un ecosistema dominado por especies leñosas, los manglares en Nicaragua representan una gran fuente de recursos económicos para las poblaciones locales donde las especies más afectadas por la tala son las especies del género Rhizophora.

Nicaragua por su posición geográfica posee manglares en sus dos costas, siendo siete especies arbóreas las que predominan: Laguncularia racemosa (L.) C.F. Gaerth. (mangle blanco), Avicennia germinans L., Avicennia bicolor Standl. (palo de sal), Conocarpus erectus L. (botoncillo), Rhizophora mangle L., Rhizophora harrisonii Leechm, y Rhizophora racemosa G. Mey, (mangle colorado)

A nivel mundial en el género Rhizophora se agrupan nueve especies (Tomlinson, 1999), este género está distribuido desde México hasta Ecuador, en el Caribe y en las costas de Brasil, en Nicaragua en la zona del Pacifico, podemos encontrar las especies R. mangle, R. racemosa y R. harrisonii, donde R. mangle domina en distribución ampliamente sobre las otras dos.

La descripción fenotípica generalizada para las especies R. mangle, R. harrisonnii y R. racemosa, nombrados comúnmente como mangles colorados, es que estas especies se caracterizan por ser árboles o arbustos de tierra litorales con numerosas raíces tipo aéreas, descendiendo de las ramas (Stevens et al., 2001). La altura de los árboles en este tipo de bosque oscila desde los 5-20 m de altura. Estas especies son vivíparas, lo que significa que la germinación ocurre cuando el embrión se encuentra todavía dentro del fruto y prendido del árbol progenitor (Sussex, 1975), llamándose propágulo al fruto con radícula. Rhizophora mangle, es común en pantanos costeros salobres y está distribuido en ambas costas (Stevens et al., 2001); Rhizophora harrisonii, esta especie es rara en manglares de la costa pacífica. La posición de R. harrisonii es morfológica y ecológicamente intermedia ente R. mangle y R. racemosa, lo que hace suponer su origen híbrido. Rhizophora racemosa no se ha diferenciado claramente de R. harrisonii; es una especie rara en manglares costeros, en sitios salobres. Rhizophora racemosa es una especie que la encontramos tierra adentro en los litorales del Pacífico de Nicaragua y Ecuador y desde el Caribe hasta Brasil (Stevens et al., 2001).

Las características morfológicas que permiten diferenciar a R. harrisonii de R. racemosa se asocian con la longitud y ancho de la inflorescencia, el número de flores, pero sobre todo por los diferentes números ramificaciones que presentan entre las tres especies. Según Jiménez (1994), estas características son elementos genéticamente muy plásticos. En el campo es posible distinguir inflorescencia y hojas con las características de estos tipos, pero es más frecuente aún encontrar inflorescencia y hojas con una marcada mezcla de estas características, incluso en un mismo árbol. La ausencia de una clara diferenciación en las características diagnósticas de estas especies hace muy difícil su separación en el campo.

Al encontrar que las tres especies del género Rhizophora presentan en principio características fenotípicas similares, las cuales hacen difícil su separación como especie, el objetivo propuesto para este trabajo es el de diferenciar morfofisiológicamente las tres especies del género Rhizophora, lo cual puede tener importancia para futuros diseños de estrategias de conservación del mangle colorado presente en las costas del Pacífico.

MATERIALES Y MÉTODOS

Material Vegetal y lugar de estudio

El estudio se realizó con datos fenotípicos y material vegetal del género Rhizophora presente en la Reserva Isla Juan Venado (Nicaragua) ubicada a los 13º 66´ y 13º56´ de Latitud Norte y entre 49º 80´00” y 51º 33´ 00´´ de Longitud Oeste según el Ministerio de Recursos Naturales y del Ambiente (MARENA et al., 2002) (Figura 1).

Figura 1.
Mapa de la Reserva Natural Isla Juan Venado (RNIJV). Los puntos rojos señalan los 11 puntos muestreados a lo largo de la isla. Autor: Carlos Solís (2022).
(Google Earth Satelite)

Diseño experimental

El diseño experimental fue el siguiente: se realizó una comparación morfológica de las especies tomando datos morfológicos de 99 árboles muestreados a lo largo de la isla, por otro lado, se hizo un recuento de lenticelas con muestras de 5 árboles por especies. La identificación y diferenciación taxonómica de las especies se realizó mediante la revisión bibliográfica de La Flora de Nicaragua de Stevens et al. (2001).

Morfología vegetal

Los datos fenotípicos se obtuvieron de 99 árboles en total a partir de los 11 puntos de muestreos que se realizaron a lo largo de la isla, se georreferenciaron los puntos muestreados (Figura 1); las características fenotípica tomadas fueron: altura total del árbol, altura de la raíz fúlcrea principal, grosor del tronco como diámetro a la altura del pecho (DAP), longitud total y anchura de la hoja, longitud del peciolo, número de lenticelas presente en la hoja, largo total de la inflorescencia, número de ramificaciones en la inflorescencia y longitud del pedúnculo floral.

El recuento de lenticelas se realizó en el envés de hojas de las tres especies. Debido a las grandes diferencias en densidad de lenticelas el sistema de contaje se adecuó a cada especie de la siguiente manera. Para R. mangle se contaron las lenticelas presentes. En una superficie de 1 cm² en R. harrisonii y en R. racemosa en una superficie de 2 cm². Para cada especie se realizó la densidad de lenticelas en cinco hojas.

Extracción de pigmentos

La extracción de pigmentos para las especies R. mangle, R. harrisonii y R. racemosa se realizó a partir de material vegetal obtenido de las hojas que previamente se había medido Fv/Fm. Los discos foliares se seleccionaron al menos de 5 árboles de cada especie. Se recolectaron teniendo presente tres variables; (i) de cualquier parte de la hoja, (ii) con y (iii) sin lenticelas. Los discos se conservaron con sílice gel para transportarlos al laboratorio de Fisiología Vegetal de la Universidad del País Vasco según el método de Esteban et al. (2009) para realizar la extracción de pigmentos.

Análisis de pigmentos

Los espectros de absorción de cada pigmento se registraron de 250 a 700 nm. La integración de los cromatogramas se realizó a 445 nm con el software Empower 2000. Los tiempos de retención y factores de conversión son los mismos que en García-Plazaola y Becerril (2001). Este método permite la separación de los pigmentos siguientes: neoxantina (N), violaxantina (V), luteína epóxido (Lx), anteraxantina (A), luteína (L), zeaxantina (Z), clorofila b (Chl b), clorofila a (Chl a), α-caroteno (α-car) y b -caroteno (b-car). La separación de pigmentos se realizó por HPLC con una columna de fase reversa C18 (Waters Spherisorb ODS1, 4,6 x 250 mm, Massachusetts, USA.), según el método de García-Plazaola y Becerril (1999), con las modificaciones descritas en García-Plazaola y Becerril (2001). La temperatura de la columna se mantuvo a 35 ºC. Durante el proceso de HPLC las muestras se mantuvieron a 4 °C en un compartimento refrigerado. La identificación y la cuantificación se llevaron a cabo con un detector de fotodiodos (PDA). Para cada muestra los pigmentos se eluyeron siguiendo un siguiente gradiente de solventes (ver detalles en metodología). Durante el procesamiento en el HPLC, las muestras se mantuvieron a 4 ºC en un compartimiento refrigerado.

Análisis de tocoferoles

La detección de tocoferoles (Toc) se realizó con un detector de fluorescencia Waters 474. El método utilizado para la separación tocoferoles, la detección y cuantificación fue el mismo que en García-Plazaola y Becerril (1999 y 2001).

Los discos foliares se colocaron en tubos eppendorf de 2 ml, incorporando nitrógeno líquido para congelar completamente los tejidos y así impedir que la muestra vegetal se siga degradando, al mismo tiempo facilita la homogenización con el homogenizador Tearor 985370 (BioSpec, Bartslesville, USA) del tejido vegetal con acetona al 95 % (1500 µL). Se centrifugó a 13200 rpm durante 20 minutos a 4 °C, el sobrenadante se colocó en un nuevo tubo eppendorf y se filtró con filtros de 0.2 µm de PTFE (Teknokroma, Barcelona, España), colocándose en viales para su medida en el HPLC.

Estadística

Se realizaron estadísticas con el programa SPSS versión 17.0 donde se realizaron dos pruebas estadísticas: cálculo del valor de significación para las correlaciones de los parámetros de caracterización fenotípica y morfológica; análisis de varianzas (ANOVA) para la heterogeneidad de los pigmentos analizados de las tres especies de Rhizophora, (p<0.05). Antes del análisis ANOVA se comprobaron la homogeneidad de varianza con la prueba de Levene y la normalidad de los datos con la prueba de Kolmogorov-Smirnov. Para los datos no paramétricos se utilizó la prueba de Kruskal-Wallis.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Comparación de la morfología de las tres especies

Como se muestra en la Figura 2 se puede observar que las características fenotípicas foliares son caracteres plásticos y que en si no diferencian las tres especies. Comparando la longitud total de las hojas para las tres especies (Figura 2 A, D), la máxima longitud es de 20 cm.

Las hojas presentaron un peciolo con longitudes variables que no las agrupan como especies. En cambio, teniendo en cuenta la característica de anchura de las hojas se puede decir que R. racemosa, seguido por R. mangle presentan hojas anchas, mientras que R. harrisonii puede tener hojas angostas o amplias como R. racemosa y R. mangle. Este hecho puede hacer que R. harrisonii sea clasificado erróneamente como una de las otras dos especies, cuando estos son clasificados por características fenotípicas de las hojas.

A diferencia de las hojas, una característica fenotípica que si se puede tomar en consideración para la clasificación de las tres especies es la inflorescencia. Ese es el caso de la longitud de pedúnculo floral (Figura 2B), R. mangle presentó una longitud menor que R. harrisonii en tanto que R. racemosa uno mayor. El número de ramificaciones (Figura 2E) presente en la inflorescencia también permitió la distinción entre especies, debido a que R. mangle presentó de 1-2 ramificaciones, R. harrisonii de 3-5 y R. racemosa de 5-6 ramificaciones, siendo esta característica de hecho, la principal característica fenotípica para diferenciar las tres especies.

La medida del Diámetro a la altura del pecho (DAP), es proporcional a la altura total del árbol (Figura 2C), donde se puede observar que cuanto más alto es el árbol presenta un mayor DAP. Lo mismo se puede atribuir a la altura de la raíz principal (Figura 2F) ya que por lo general cuanto más alto sea el árbol, la raíz tendrá una mayor longitud. En el caso de R. mangle estas relaciones no son tan claras, alcanzando además menor altura total que las otras dos especies.

Para la mayoría de los datos morfológicos se presentó una correlación positiva, siendo para la longitud del pedúnculo floral y el ancho de la hoja las características que mostraron diferencias significativas (p<0.05) entre las tres especies. La longitud del peciolo, el DAP y la longitud de la raíz principal, en cambio sólo presentaron diferencias significativas entre R. harrisonii y R. racemosa. Respecto al número de ramificaciones de la inflorescencia solamente R. harrisonii mostró diferencia significativa con el resto de las especies.

El género Rhizophora tiene un alto grado de variación poblacional como resultado de las variadas condiciones del ambiente tales como la concentración salina en el agua y las intensidades de irradiancia bajo las que las plantas de este género crecen. De acuerdo con Duke y Allen (2006), todas las especies del género Rhizophora tienen formas similares en cuanto a la morfología del árbol. Esta plasticidad morfológica que varía de acuerdo al ambiente en el que el árbol se desarrolle hace que no siempre se puedan distinguir entre las especies del género. Esto ha resultado en controversias sobre su clasificación taxonómica (Breteler, 1977).

Figura 2.
Comparación fenotípica de caracteres morfológicos entre las especies R. mangle, R. harrisonii y R. racemosa. Longitud de la hoja (cm) (A) y Ancho de la hoja (cm) (D) en relación con el largo total de la misma. Longitud del Pedúnculo (cm) (B) y Número de ramificaciones de Inflorescencia (E) comparados con el largo total de la inflorescencia (cm). Ancho del tronco (DAP) (cm) (C) y Longitud de la raíz principal (m) (F) en comparación a la altura total del árbol (m).

Las tres especies de Rhizophora citadas para las costas de América Latina (R. mangle, R. harrisonii y R. racemosa), poseen características fenotípicas similares. Estas especies pueden adaptarse y desarrollarse en una variedad de condiciones: desde rocas hasta depósitos cenagosos y desde lugares con agua dulce, la mayor parte del año, hasta en áreas donde la salinidad del suelo es superior a 21 g/L (Bossi y Cintron, 1989; Lugo, 1981). Sin embargo, hay ciertas diferencias ecológicas entre especies: R. mangle se desarrolla mejor en los suelos poco profundos y cenagosos bajo la influencia de las mareas (Chapman, 1976), en cambio R. harrisonii y R. racemosa crecen en lugares que tengan proximidad a una fuente de agua dulce (Duke y Allen, 2006). Al comparar las características fenotípicas entre las tres especies, unas de las características variables que podemos tomar en consideración y relacionar con el ambiente en el que se desarrollan las especies del género Rhizophora es la de la altura total, que muestra que los árboles con mayor altura son los de R. harrisonii y R. racemosa. En cualquier caso, hay que aclarar que esto siempre va en dependencia del lugar donde se desarrolle la especie, ya que por observaciones de campo cuando éstas últimas especies se desarrollan en aquellos lugares donde R. mangle compite y crece mejor no logran superar su altura.

Otra diferencia importante se observó en densidad de lenticelas en el envés de las hojas (Figura 3). En R. mangle el número de lenticelas por cm² resultó ser el doble en comparación con R. harrisonii y R. racemosa, siendo este último el que presenta menor cantidad de lenticelas. Si bien no hubo diferencias significativas entre ambas especies (R. harrisonii y R. racemosa) (p>0.05).

Figura 3.
Número de lenticelas por cm2 presentes en el envés de las hojas según especie. Se muestran las medias ± E.S (n≥5).

La cantidad de lenticelas también varía incluso en el mismo árbol, presentando mayor cantidad de lenticelas las hojas que están en contacto constante con el agua salada y con menor cantidad las hojas que se encuentran en las partes más altas del árbol. Esta distribución de las lenticelas es lógica considerando la función que ejercen las lenticelas, ya que son estructuras permeables al aire, pero no al agua lo cual facilita la respiración de las hojas que tienen contactos más frecuentes con aguas salobres (Prahl, 1989).

Fotoprotección en las especies del género Rhizophora

Figura 4.
Contenido total (mmol mol Chl-1) y composición de tocoferoles (δ,g,α) en hojas para las especies R. mangle, R. harrisonii y R. racemosa. Se muestran valores medios ± ES. (n=5).

Los tocoferoles en las hojas de las tres especies de mangle mostraron diferencias tanto en el contenido como en la proporción entre los distintos tipos de tocoferoles. La especie que presentó mayor contenido del total de tocoferoles fue R. racemosa con 739.1 ± 112.6 (mmol mol Chl^-1) seguida por R. mangle 451.8± 105.0 (mmol mol Chl^-1), la Figura 4 nos muestra que para δ-toc, g-toc y α-toc las tres especies tienen diferentes proporciones. Para g- toc no hubo diferencia entre R.mangle y R. racemosa, en cambio para δ-toc y α-toc en las tres especies el contenido fue diferente.

El contenido de a-toc fue similar para las tres especies R. mangle 67 (mmol mol Chl-1), R. harrisonii 74 (mmol mol Chl-1) y R. racemosa 66 (mmol mol Chl^-1). R. harrisonii al presentar mayor contenido de α-toc y menor contenido de g- toc en comparación a las otras dos especies, hace que R. harrisonii se diferencie de las otras dos especies a nivel bioquímico.

Además de tener diferentes contenidos en L y VAZ, la diferencia más notable entre las tres especies fue en el contenido de tocoferoles. Estas moléculas son antioxidantes lipofílicos que se sintetizan los organismos fotosintéticos y hongos (Sattler et al., 2006). Existen cuatro formas de tocoferol (α, b, g, y δ), de los cuales α-toc es la de mayor actividad antioxidante y la predominante en hojas (Munné-Bosch, 2005). El contenido de a-tocoferol aumenta bajo condiciones ambientales desfavorables (Chrost, et al., 1999), lo que indica su importancia fisiológica. En cooperación con otros antioxidantes a-tocoferol contribuye a la preservación de un adecuado estado redox en el cloroplasto durante la respuesta de las plantas al estrés (Munné-Bosch, 2005). Un número de estudios sugieren que la acumulación de a-tocoferol está relacionada con la tolerancia al estrés y una reducción está asociada con susceptibilidad al estrés (Leipner et al. 1999; Munné-Bosch y Alegre, 2000). Sin embargo, la caída de g-tocoferol metiltransferasa en plantas modificadas genéticamente (que cataliza la conversión de la g-tocoferol en el a-tocoferol), provoca una acumulación de g-tocoferol en lugar de a-tocoferol, y resulta en una mayor tolerancia a estrés osmótico y disminución de la tolerancia al estrés salino (Abbasi et al., 2007). En las tres especies de Rhizophora es llamativo su alto contenido de g-tocoferol que no suele estar presente en hojas, aunque si en semillas (Foryer y Noctor, 2003) (Figura 4). La acumulación de g-toc en lugar de a-toc en Rhizophora podría representar una respuesta al estrés salino. Pese a que el pool total de tocoferoles fue diferente en las tres especies, el contenido de a-toc fue muy similar. El a-toc es el tocoferol de mayor actividad antioxidante (Munné-Bosch, 2005), esto indica que las tres especies se encuentran sometidas a un nivel de estrés oxidativo similar. El contenido bajo de a-tocoferol en las tres especies también puede estar relacionado con la edad de la hoja, ya que el contenido de a-tocoferol es bajo en hojas jóvenes y aumenta con la edad de la hoja (Lichtenthaler, 1981; Szymánska y Kruk, 2008 a y b).

Al parecer R. harrisonii es la especie que tolera mejor el estrés por presentar menor contenido de tocoferoles en total y por presentar mayor porcentaje de a-tocoferol, mientras que la especie que se encuentra con mayor estrés es R. racemosa al no tener su entorno óptimo para su pleno desarrollo.

Figura 5.
Respuesta al porcentaje de transmitancia del dosel de los parámetros indicativos de fotoprotección en hojas de Rhizophora mangle y R. harrisonii, (n>5). Mol Clorofila a/mol Clorofila b (Chl a/b; A); mol Tocoferol/mol Clorofila Toc/Chl;B); mol (Violaxantina+Anteraxantina+Zeaxantina)/mol Clorofila(a+b)(VAZ/Chl(a+b);C); mol Anteraxantina+Zeaxantina/ mol Violaxantina+Anteraxantina+Zeaxantina (A+Z/VAZ; D).

La diferencia ecológica de las tres especies podría reflejarse en un diferente nivel y demanda de fotoprotección. Sin embargo, las diferencias fueron pequeñas y tan solo se observaron para los contenidos de pigmentos fotosintéticos como L y VAZ (Figura 5). Tanto L como VAZ tienen función fotoprotectora. Los pigmentos VAZ participan en el ciclo de las xantofilas (Demmig-Adams y Adams, 1996) y la L está involucrada en la estructura y organización complejas de la antena (Yan et al., 2007) además tiene un papel fotoprotector (Dall´Osto et al., 2006; Yan et al., 2007) y una importante función como antioxidante (Peng et al., 2006). Esto nos indica que R. racemosa y R. mangle ocupan lugares expuestas a mayor radiación solar en comparación a R. harrisonii. Pese a las diferencias ecológicas entre las especies, las condiciones de iluminación no parecen relacionarse con el potencial fotoprotector de cada especie puesto que no se observó correlación significativa entre el porcentaje de la transparencia del dosel y el contenido en pigmentos fotosintéticos de las especies de R. mangle y R. harrisonii (Figura 5). Esta poca plasticidad de los sistemas fotoprotectores en relación con el ambiente lumínico, se puede atribuir a que aunque sean diferentes especies y presenten diferentes ecologías en cuanto a su hábitat, estas son especies que se adaptan a cualquier medio de las otras especies del género Rhizophora, adoptando así características fenotípicas similares y con ello la fotoprotección puede deberse más a características morfológicas que a la cantidad de contenido de pigmentos fotosintéticos.

CONCLUSIONES

Las características morfológicas de las hojas y la presencia de lenticelas no son fiables para la diferenciación de las especies del género Rhizophora del Pacífico de Nicaragua, ya que estas características son adaptables al medio donde el árbol se desarrolle.

Rhizophora harrisonii presentó menor contenido de ganma tocoferol (g-toc) lo que podría relacionarse con su peor tolerancia al estrés salino. Además, pese a existir diferencias en el contenido total de tocoferol, la cantidad de alfa-tocoferol (α-toc) fue similar en las tres especies, lo que indica que están sometidas a un nivel similar de estrés oxidativo.

El contenido de tocoferoles puede ser una herramienta para la clasificación de estas especies principalmente para separar a R. harrisonii y R. racemosa como especies. Aunque estas dos especies son las que presentan mayor similitud en cuanto a las características morfológicas e incluso en las ramificaciones de las inflorescencias, su distinta composición en tocoferoles podría convertirse como parámetro bioquímico de distinción interespecífica.

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Notas de autor

Información adicional

Abreviaturas: A: Anteraxantina, Chl a: Clorofila a, Chl b: Clorofila b, cm: Centímetro, DAP: Diámetro a la altura del Pecho, E.S.: Error Estándar, Fv/Fm: Máxima eficiencia fotoquímica del PSII , HPLC: (High Performance Liquid Chromatography), Cromatografía Liquida de Alta Resolución, L: Luteína, Lx: Luteína epóxido, M: Molar, m: Metro, mm: Milímetro, N: Neoxantina, nm: Nanómetro, ppm: Partes por millón, Toc: Tocoferoles, V: Violaxantina, Z: Zeaxantina, VAZ: Violaxantina, Anteraxantina y Zeaxantina, α-toc: Alfa-tocoferol, b-toc: Beta-tocoferol, δ-toc: Delta-tocoferol, g-toc: Gamma-tocoferol, µl: Microlitro.