Esta parcela tiene un propósito experimental y académico, se encuentra ubicada en la Universidad Nacional Agraria (UNA) en el km 12.5 Carretera Norte, en Managua, capital de Nicaragua. La parcela se localiza en las coordenadas geográficas de 12°08´36´´ de latitud Norte y 86°09´49´´ de longitud Oeste. La variedad establecida es Taiwán 1, que se caracteriza según Hernández y Tinoco (2017) por producir frutos de buen tamaño, redondos de color verde y mesocarpio grueso de color crema.

La parcela presenta un sistema de siembra a tres bolillos con distanciamiento de tres metros entre planta y tres metros entre surco para una población de 190 plantas. El área de la parcela es de 0.43 hectáreas. El manejo agronómico estuvo a cargo del responsable de la parcela y consistió en un manejo con enfoque agroecológico, entre las actividades de manejo estuvieron (control de maleza, riego, poda fitosanitaria y poda de fructificación).

El propósito de la parcela fue suministrar las muestras de suelo y raíces para la identificación de los géneros de nemátodos, determinación que se realizó en el laboratorio de nematología agrícola de la UNA. El período del estudio fue de abril a agosto del 2022.

El muestreo se realizó entre las 7:00 am y las 9:00 am con la ayuda de un barreno graduado a una profundidad de 0 cm a 15 cm. Se obtuvieron 10 submuestras al azar; una por árbol y extraídas en el área de goteo; las submuestras se homogenizaron para obtener una muestra de 1 kg de suelo y 10 gramos de raíz, las que se colocaron en bolsas plásticas debidamente rotuladas y depositadas en un termo con hielo para su traslado al laboratorio de Nematologia agrícola de la UNA. En total se colectaron 16 muestras de suelo y raíz.

Se utilizó el método de centrifugación flotación propuesto por Herrera y Bijlmakers (1993) que consiste en homogenizar un kilogramo de suelo, del que se utilizan 200 gramos y se decanta en 1.5 litros de agua sin cloro, posteriormente se homogeniza con la ayuda de una espátula metálica y se deja reposar por 30 segundo, para ser decantado en un juego de tamices (0.425, 0.25, 0.1 y 0.045 mm de diámetro del poro), repitiendo el proceso dos veces consecutivas; el sedimento obtenido de los primeros dos tamices superiores (0.425 y 0.25 mm) se lavan con una pizeta sobre los tamices últimos de menor diámetro (0.1 y 0.045 mm) y se decantan en vasos de centrifuga para su centrifugación por un periodo de cinco minutos a una velocidad 3 000 revoluciones por minuto (rpm), luego se decanta el sobrenadante y se aplican 20 ml de solución azucarada con una densidad de 1.18 g cm³, se homogeniza y luego se coloca en los vasos de centrifuga a una velocidad 3 000 rpm, el sobrenadante se colecta en el tamiz de 0.01 mm y se realiza un lavado con agua sin cloro para eliminar la solución azucarada y se coloca en las gradillas de conteo para su identificación y conteo de poblaciones.

Las muestras se procesaron por el método de embudo de Berman propuesto por Herrera y Bijlmakers (1993), consiste en lavar 30 gramos de raíces con abundante agua sin cloro (agua en reposo por 24 horas) de este se toman 10 gramos y se cortan en trozos de 10 cm con una tijera; estos se descantan en un vaso de licuadora de dos velocidades y se agregan 100 ml de agua libre de cloro para su trituración por 15 segundos por velocidad, luego se descanta en una bandeja metálica cubierta con papel toalla para ser colocada en un plato con 200 ml de agua para incubación durante 72 horas, posteriormente se decanta en un el sobrenadante en un biker para su respectivo conteo de géneros de nemátodos.

Los nematodos se identificaron a nivel de género mediante microscopía de luz, caracteres morfológicos y claves taxonómica propuesta por S' Jacob y Bezooijen (1984).

Los datos fueron ingresados a una hoja de cálculos de Microsoft Excel 2016, donde se determinó la frecuencia absoluta y relativa según las fórmulas propuestas por Balzarini et al. (2015).

Se identificaron cinco familias y diez géneros de nematodos fitoparásitos en muestra de suelos y raíces (Cuadro 1).

Cuadro 1. Cuadro 1. Orden, familia, género y hábitos alimenticio de nematodos identificados en muestras de raíz y suelo

Clase	Orden	Familia	Género	Hábito alimenticio
Secernentea	Tylenchida	Tylenchida	Pratylenchus Rotylenchulus Tylenchus Paratylenchus	Ectoparásito migratorio Ectoparásito Semi endoparásitos sedentarios Ectoparásito
		Heteroderidae	Meloidogyne	Endoparásito sedentario
		Criconematidae	Criconemoides	Ectoparásito sedentario
		Hoplolaimidae	Rotylenchus Helicotylenchus	Semi endoparásitos sedentarios Semi endoparásitos migratorios
			Scutellonema	Ectoparásitos
Adenophorea	Dorilaymidae	Dorilaymidae	Xiphinema	Ectoparásito migratorio

Estos diez géneros por su hábito alimenticio se asocian como fitoparáistos del cultivo de guayaba. Guzmán y Castaño (2010) identifican los géneros Meloidogyne, Helicotylenchus y Pratylenchus asociados a este cultivo; en cambio Gandarilla et al. (2014) se refieren a 60 especies, de las cuales, el género de mayor importancia, en cuanto a la incidencia y daño, es Meloidogyne spp. (Figura 1).

En la Figura 1 se presentan nueve géneros asociados a las muestras del suelo, indicando menor cantidad de nematodos los del género Paratylenchus.

Figura 1. Figura 1. Géneros y cantidad de nematodos asociados en muestras de suelo.

De estos nueve géneros, Madhu et al. (2019) reportan como agentes fitoparásitos de la guayaba a Meloidogyne incógnita, Rotylenchulus reniformis, Helicotylenchus spp y Xiphinema; en cambio Nayba et al. (2012) así como Castellano et al. (2012), reportan a Rotylenchulus y Paratylenchus.

La identificación de estos géneros y sus hábitos alimenticios permite orientar un manejo agroecológico orientado al mantenimiento de la sostenibilidad del sistema. Baños et al. (2010) encontraron un efecto positivo sobre la reducción de la infestación de nematodos fitoparasitos usando gallinaza y melaza, lo que permite incorporar nutrientes al suelo y liberación de sustancias nematicidas, favoreciendo la salud y calidad del suelo, en cambio Araya et al. (2014) reportan que uno de los principales factores limitantes en la salud del sistema radicular es la presencia de nematodos fitoparásitos, lo que puede representar entre 5 % y 9 % de los costos de producción. Bulluck et al. (2002) registran que, con el uso de enmiendas orgánicas en sistemas agroecológicos, se promueve el incremento de microorganismos benéficos que disminuyen los efectos de los organismos holobiontes (en este caso, fitopatógeno) que afectan el sistema radicular y la salud del suelo.

Ocho géneros de nematodos fitoparasitos se encontraron en el sistema radicular y nueve en el sistema suelo. La mayor población pertenece al habito alimenticio ectoparásito.

Se observó que los géneros Meloidogyne y Tylenchus presentan las mayores poblaciones y que los géneros Xiphinema, Helicotylenchulus y Rotylrnchulus registran las menores poblaciones (Figura 2).

Figura 2. Figura 2. Géneros y cantidad de nematodos asociados al sistema radicular

Los géneros Meloidogyne y Tylenchus registran las mayores poblaciones y los géneros Xiphinema, Helicotylenchulus, Rotylenchulus y Criconemoides fueron los que presentaron las menores poblaciones (Figura 2).

El género Meloidogyne es un fitoparásito polífago con una amplia distribución en todo los cultivares a nivel mundial y gran capacidad de interacción con otros fitopatógenos, incluidos géneros de nematodos, hongos y bacterias causando pérdidas en la agricultura (Moens et al., 2009).

Guzmán y Castaño (2010) y Madhu et al. (2019) refieren que Meloidogyne presenta las mayores densidades poblacionales en el cultivo de guayaba, dato que coincide con los resultados en este estudio. En cambio, Apreza y Roa (2001) reportan a los géneros Rotylenchulus, Helicotylenchulus y Criconemoides afectando raíces de guayaba.

Peraza (2010) afirman la importancia de la actualización de los géneros de nematodos por cultivos y zonas geográficas, caracterizando la patogenicidad y ecología de los géneros para un manejo sostenible de sus poblaciones.

Los resultados en esta investigación son relevantes para la contextualización de los géneros de nematodos asociados al cultivo de guayaba, siendo una fruta comercial de importancia para pequeños y medianos productores de Nicaragua.

En la Figura 3 se observan los nematodos de mayor población en raíces.

Figura 3. Figura 3. Nemátodos con mayor población asociados a raíces del cultivo de guayaba. A) Meloidogyne, B) Tylenchus, C) Helocotylenchus, D: Rotylenchus, E: Criconemoides.

Se registró una población total de 666 nematodos fitopatógenos. Los géneros de nematodos con la mayor frecuencia absoluta (porcentaje del género asociado al número total de muestra) fue Meloidogyne y Criconemoides seguido de Tylenchus y Helicotylenchus, en cambio el género con los menores porcentajes de frecuencia absoluta y relativa fue Paratylenchus y Xiphinema. La mayor frecuencia relativa (porcentaje del género asociado al total de géneros registrados) se presenta con el género Meloidogyne seguido de Tylenchus y Criconemoide (Cuadro 2).

Cuadro 2.

FA: Frecuencia absoluta, FR: Frecuencia relativa.

Chávez (2014) reporta a Meloidogyne como el género con las poblaciones más altas, también indica una frecuencia absoluta similar a la registrada para el género de Helicotylenchus en la parcela con enfoque agroecológico, por su parte Madhu et al. (2019) reportan una frecuencia absoluta para Meloidogyne incognita de 72.2 %, 63.2 %, 56.3 % y 53.3 % en distintos distritos de la India.

La presencia de nemátodos en la parcela de guayaba también podría estar asociado al historial de cultivos establecidos, los que tienen una relación directa con la presencia de estas especies, por ejemplo, en años anteriores se ha cultivado plátano (Musa paradisiaca L), papaya (Carica papaya L.) y piña (Ananas comosus L.). Lara et al. (2016) exponen que: “Los nematodos fitoparásitos constituyen uno de los principales problemas fitosanitarios que afectan el cultivo de plátano a nivel mundial” (p. 116). En el caso del cultivo de piña, Vera et al. (2016), reportan a los géneros Helicotylenchus, Tylenchus, Meloidogyne y Pratylenchus presentes en muestras de raíces. Estos mismos géneros fueron reportados por Jiménez et al. (2001), como los de mayor abundancia asociados al cultivo de piña. Condori et al. (2021) reportan a estos mismos géneros como especies presentes en el cultivo de papaya, así como a Xiphinema.

Los resultados obtenidos entre estos autores y los de este estudio, se relaciona con el hábitos alimenticios de estos nematodos, los que se encuentran en una alta variedad de cultivares y considerados como potencial plaga en cultivos de importancia económica.