Los manglares son ecosistemas marino-costeros que se ubican y desarrollan en las planicies costeras de los trópicos y subtrópicos, principalmente alrededor de esteros y lagunas costeras, cerca de las desembocaduras de ríos y arroyos (Rodríguez Zúñiga et al., 2013). Los bosques de manglares cubren un área de 152 000 km² en 123 naciones y territorios tropicales y subtropicales; esto es menos del 1 % de todos los bosques tropicales del mundo y menos del 0.4 % del total de bosques globales (Van Lavieren et al., 2012).

Las actividades humanas emiten cantidades importantes de dióxido de carbono (CO₂), metano (CH₄) y óxido nitroso (N₂O) a la atmósfera, contribuyendo al incremento en la concentración de los gases de efecto invernadero (GEI) con repercusiones en el cambio climático global (Bautista-Olivas et al., 2018; Intergovernmental Panel on Climate Change (IPCC), 2013). El incremento es aún mayor producto de la deforestación del bosque de manglar, contribuyendo de manera desproporcionada a las emisiones antropogénicas de gases de efecto invernadero (Hamilton y Friess, 2018; Kauffman et al., 2014; Moya et al., 2005)].

Los ecosistemas de manglar son esenciales para el ser humano, y funcionan de una manera tan complicada e interconectada entre sí que no pueden ser reemplazados por la tecnología (Daily et al., 1997). Estos brindan servicios ecosistémicos (SE), que sirve como una herramienta para establecer un valor de los ecosistemas para las personas. Para el caso de los manglares, se ha evaluado su importancia a partir de los servicios ecosistémicos que brindan a distintas escalas [de Groot et al., (2012); Ewel et al., (1998); Flores et al., (2013); Getzner e Islam, (2020); Vo et al., 2012)]. Las metodologías varían, desde la valoración propiamente económicas (Sarhan, 2014), hasta las perspectivas de los usuarios directos [(Krause et al., 2017; Nyangoko et al., 2021)].

El almacenamiento de CO₂ por parte de los manglares puede contribuir a la mitigación del cambio climático. Los bosques de manglares almacenan altas cantidades de carbono comparado con otros ecosistemas (Kauffman et al., 2014; Richards et al., 2020)]. A este carbono que almacenan los ecosistemas costeros y marinos se le denominan "carbono azul", ya que capturan grandes cantidades de dióxido de carbono (CO₂) y lo almacenan durante largos períodos de tiempo. (Donato et al., 2011) indican que los manglares pueden almacenar un promedio de 1 023 Mg C ha^-1 (mega gramos de carbono por hectárea), siendo unos de los bosques más ricos en carbono en la región tropical. La información precisa sobre el sumidero de carbono en los manglares puede ayudar a la búsqueda de financiamiento para la protección, gestión y rehabilitación de los ecosistemas críticos (Bindu et al., 2018). En el Pacífico de Nicaragua se estiman 19 700 ha de manglar, localizadas principalmente en la zona norte (Carvajal y Soto Valdivia, 2006).

Existe poco conocimiento sobre la cantidad de carbono azul almacenado en los ecosistemas costeros de Nicaragua, en especial de los manglares, aún con la importancia que representa en la escala local y global. Esta investigación tiene por objetivo estimar el carbono azul almacenado en los bosques de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua (desde Puerto Sandino hasta Potosí).

MATERIALES Y MÉTODOS

El proyecto se realizó en los manglares del Pacífico de Nicaragua, desde Puerto Sandino, en el departamento de León, hasta la Reserva Natural Estero Real en Chinandega (Figura 1). La zona se caracteriza por presentar un clima tropical de sabana con estación seca de seis meses entre los meses de noviembre-abril. Con una precipitación anual promedio que oscila entre los 1 150 mm y 1 300 mm, con una temperatura entre 26.9 °C y 29.3 °C. Se caracteriza por presentar una vegetación de manglar y bosque tropical seco, entre las especies del manglar encontramos a Rhizophora mangle, R. harrisonii, R. racemosa, Laguncularia racemosa, Avicennia germinans, A. bicolor y Conocarpus erectus.

Figura 1.
Ecosistemas de manglar en el Pacífico Norte de Nicaragua, desde Puerto Sandino hasta Potosí.

Las especies de manglar están bajo protección, dentro y fuera de las áreas protegidas. La zona de muestreo tiene tres reservas naturales; Isla Juan Venado, Padre Ramos y Estero Real (Potosí), todas ellas con planes de manejo y en proceso de actualización. Tanto Puerto Sandino, Corinto y Aserradores están fuera del sistema de área protegidas, pero con una importante área con cobertura de manglar.

Estructura y almacenamiento de carbono del ecosistema de manglar

Se seleccionaron 30 parcelas de muestreo para las mediciones de biomasa y estructura del bosque de manglar por cada zona, a excepción de Potosí que era un área más pequeña con solo ocho parcelas. Cada parcela media 20 m x 10 m (200 m²). Las parcelas por cada sitio fueron seleccionados al azar, en función de la heterogeneidad de la cobertura del bosque de manglar, para ello, se hizo uso de imágenes satelitales de Sentinel 2B con tamaño de píxel de 10 m x 10 m, las que fueron preprocesadas con el software QGIS 3.2 (acceso libre). Los análisis estadísticos y gráficos fueron realizados con el software RStudio 3.5.0 (acceso libre).

Para conocer la estructura del bosque de manglar, en cada parcela se identificaron las especies, la densidad poblacional, la regeneración natural, daños antrópicos y daños naturales. Se realizaron medición del diámetro a la altura del pecho (DAP) y altura total para cada especie.

Cálculos de biomasa

Para determinar la biomasa aérea (AGB) y biomasa subterránea (BGB), se utilizaron ecuaciones alométricas (Komiyama et al., 2005) ; tomando en cuenta los datos morfometricos para cada especie y el factor de densidad de cada especie (Bindu et al., 2018) .

Biomasa aérea

AGB = 0.251 * p * DBH^2.46

Donde: AGB: Biomasa aérea, 0.251: Constante, : Densidad específica para cada tipo de especies, DBH: Diametro a la Altura del Pecho.

Biomasa subterránea (raíces)

BGB = 0.199 * p ^0.899 * DBH ^2.22

Donde: BGB: Biomasa subterránea, 0.199: Constante, : Densidad específica para cada tipo de especies, DBH: Diametro a la altura del pecho.

La suma de la AGB y BGB corresponde a la biomasa total de la parcela, el cual fue usado para calcular la biomasa en toda la cobertura boscosa del ecosistema de manglar para cada sitio de muestreo.

Cálculo del índice de vegetación de diferencia normalizada (NDVI)

Se descargaron imágenes satelitales con ayuda del sensor Sentinel 2B (imágenes corregidas atmosféricamente) de la página web https://scihub.copernicus.eu/ de preferencia con un tamaño de píxel de 15 m x 15 m. Las imágenes fueron procesadas con el software QGIS 3.2 (acceso libre).

Una vez descargadas las imágenes se procedió a corregir vacios (gaps), los cuales son causados por una falla en el instrumento que corrige las líneas escaneadas, provocando vacíos en las distintas imágenes adquiridas del satélite, que se rellenan usando el Phase 2 Gap- Fill Algorithm, propuesto y utilizado por el servicio geológico de los Estados Unidos (USGS), basado en un ajuste lineal local del histograma (Rocha, 1999).

Con las imágenes corregidas se calculó el índice de vegetación de diferencia normalizada (NDVI) para estimar la vigorosidad de la vegetación (Rouse et al., 1974). El NDVI está basado en la absorción del espectro rojo y el infrarrojo cercano.

NDVI = (NIR - R) / (NIR + R)

Donde: NDVI: Índice de vegetación de diferencia normalizada, NIR: Espectro de infrarrojo cercano, R: Espectro rojo.

A partir de los datos de la biomasa aérea (AGB), biomasa subterránea (BGB) y los valores del NDVI para las parcelas seleccionadas, se realizó una regresión exponencial, a partir de la cual, se calculó la biomasa total para cada zona de muestreo, tomando en cuenta la formula de Myeong et al. (2006).

AGB = a * e^(NDVI*b)

Donde a y b son constantes que se obtuvieron de la regresión entre el valor del píxel del NDVI y el AGB (muestreo de campo) de las parcelas seleccionadas. El valor de la parcela se ajustará al tamaño del píxel.

Carbono total en el suelo

Las muestras de suelo se recolectaron en 10 parcelas seleccionadas al azar de las 30 parcelas del muestreo de estructura del bosque de manglar. La profundidad de muestreo fue de 20 cm, se depositaron en un recipiente limpio y seco, mezclándo hasta obtener una muestra homogénea de aproximadamente 1 kg y transferida a bolsas plásticas Ziploc®.

Posteriormente las muestras fueron secadas sobre un papel limpio y seco, por un periodo de 48 horas. Una vez seca se tamizaron y se molieron con un mortero y luego se pasaron por un tamiz de 2 mm de diámetro. Posteriormente se empacaron en bolsas plásticas para su posterior análisis químico del carbono almacenado en el suelo, a través de la técnica volumétrica en el laboratorio de química del suelo de la Universidad Nacional Autónoma de Nicaragua, León (UNAN-León).

Carbono azul almacenado

Para el cálculo del carbono azul almacenado en el bosque de mangle, se usó el método estandarizado internacionalmente para las mediciones del almacenamiento de carbono azul en los ecosistemas, incluidos los manglares (Howard et al., 2014). Es así que, para crear el mapa de carbono se multiplicó el total de la biomasa (aérea y subterránea) por el factor de conversión 0.475 (47.5 % de biomasa) (Intergovernmental Panel on Climate Change (IPCC), 2013). Al resultado se sumó el valor del carbono total en el suelo, para obtener el valor total de reservorio de carbono en los bosques de manglar para cada zona de estudio.

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

La especie con mayor abundancia (individuos por hectáreas) fue Rhizophora spp, a excepción de la Isla Juan Venado y Potosí, donde predominaron Avicennia germinans y Laguncularia racemosa respectivamente (Cuadro 1). Los registros de dominancia coinciden con (Kauffman et al., 2020), en una evaluación realizada a escala global, que incluye datos de Honduras y Costa Rica. Avicennia germinans fue la segunda más dominante en el muestreo, principalmente en la reserva natural Isla Juan Venado, situación causada por fenómenos naturales y factores antrópicos. Al modificarse la estructura del bosque de manglar puede tener efectos en la biomasa y el reservorio de carbono (Velázquez-Pérez et al., 2019).

En general se observan árboles de baja altura y diámetros pequeños correspondiente a bosques jóvenes (Cuadro 1). El mayor porcentaje de árboles son menores a los diez metros de altura, coincidiendo con datos registrados por (Carvajal y Soto Valdivia, 2006; Mendoza Hernández et al., 2009) . La zona de Potosí presenta altura y diámetros mayores que la media general para todas las especies, seguidos por los árboles de la Isla Juan Venado. El sector de Puerto Sandino presentó los valores más bajos. Estos resultados son comparativos con los registros de los bosques de manglar para Centroamérica (Alfaro-Sibaja et al., 2015; Chicas et al., 2016; Samper-Villarreal y Silva-Benavides, 2015) .

Existe una disminución de las abundancias por hectárea de árboles de mangle comparado con los estudios de (Carvajal y Soto Valdivia, 2006; Mendoza Hernández et al., 2009) . Se registraron densidades entre 1807-964 árboles ha^-1, siendo medianamente bajos comparados con la investigación de (Samper-Villarreal y Silva-Benavides, 2015) . La densidad de árboles influye significativamente en el contenido del carbono aéreo de los manglares (Velázquez-Pérez et al., 2019).

Biomasa (Mg ha^-1) y carbono (Mg C ha^-1)

Avicennia germinans y Rhizophora spp presentaron los valores más alto de biomasa por hectáreas, siendo muy heterogénea a lo largo de los seis sitios de muestreo (Figura 2). La isla Juan Venado registró os mayores valores de biomasa con la especie de A. germinans, contrario al resto de muestreo, característico de lugares altamente afectados por las acciones antrópicas (González Quiroz, 2016).

Figura 2.
Biomasa aérea por especies según zona de muestreo

Potosí tiene los valores promedio más alto de biomasa por hectárea (Mg ha^-1), superando las 200 Mg ha^-1. El valor más bajo de biomasa registrado fue en Puerto Sandino (Cuadro 2).

Se identificaron 20 810.6 ha de cubierta de manglar, con distintos niveles de salud. El área identificada coincide con datos reportados por (Carvajal y Soto Valdivia, 2006), quienes indican que la zona del Pacífico Norte de Nicaragua tiene unas 19 700 ha cubiertas por manglar. Corinto con sus 5 976 ha, representó el 28.7 % del manglar del Pacífico Norte de Nicaragua, seguidos de Padre Ramos con 22.7 % y Aserradores con 20.2 % (Cuadro 2).

El valor más alto de biomasa por hectárea se registró en la zona de Potosí, coincidiendo con las mayores alturas y diámetros registrados (esta zona pertenece al área protegida Estero Real). Corinto y Padre Ramos registraron los mayores valores de biomasa en total, debido a su mayor cobertura de mangle. De las tres áreas protegidas (Isla Juan Venado, Padre Ramos y Estero Real), la Reserva Natural Isla Juan Venado presentó los valores más bajo de biomasa con 155.9 Mg ha^-1. El promedio de biomasa fue de 182.2±123.3 Mg ha^-1, valores similares a los reportados por (Donato et al., 2011; Intergovernmental Panel on Climate Change (IPCC), 2013; Simard et al., 2006). Estos valores suelen observarse en ecosistemas afectados por factores antrópicos (Velázquez-Pérez et al., 2019). Los resultados son inferiores a las medias globales (166.48±84.97 Mg ha^-1; solo biomasa area) de los bosques tropicales (Hu et al., 2016).

Figura 3.
Distribución de biomasa en seis sistemas de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua.

El sumidero de carbono azul para el Pacífico Norte de Nicaragua es de 1 792 507.8 Mg C para la parte aérea y subterránea de los árboles en las 20 810.6 ha de manglar estimadas. Esto representa 86.5±10.7 Mg C ha^-1 en promedio de almacenamiento para los seis sistemas de manglar evaluados (Cuadro 3). Los resultados son similares a los reportados por (Bautista-Olivas et al., 2018) en el bosque El Sargento en Sonora (México) en una zona bien conservadas (54.1-158.4 Mg C ha^-1), así mismo ligeramente superiores (36-65.5 Mg C ha^-1) a zonas altamente afectada por factores antrópicos localizados en la Bahía del Tóbari, Sonora. El nivel de impactos antrópicos sobre los ecosistemas de manglar tiene efectos sobre el almacenamiento de carbono (Blanco-Libreros et al., 2015).

En solo 20 cm de profundidad de suelo, se contabilizaron 1 462 105.3 Mg C almacenado en el suelo de las seis zonas de estudio (Cuadro 3), evidenciando la importancia de los manglares como sumideros de carbono (Howard et al., 2014). Los 20 cm representan tan solo el 23.1 % del total de carbono almacena en 100 cm de profundidad (Bhomia et al., 2016). Los valores de carbono en suelo están relacionados con la biomasa, siendo Padre Ramos y Potosí los que presentaron los mayores registros en promedio con 76.2 y 80.3 Mg C ha^-1. Sumado los dos componentes de almacenamiento de carbono [Carbono Azul (Mg C) y Carbono en Suelo (Mg C)], el bosque de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua almacena 3 254 613.1 Mg C en total (aéreo, subterráneo y suelo), con los mayores registros para Corinto con 940 962.5 Mg C. En promedio se observaron 156.7±16.5 Mg C ha^-1 de carbono azul y carbono en el suelo para el Pacífico Norte de Nicaragua, superiores a los 122±16 Mg C ha^-1 reportados por (Doughty et al., 2016) en Florida, USA.

De acuerdo con (Zeng et al., 2021) Nicaragua tiene un potencial de financiamiento de 3 900±600 ha, aportando un potencial de mitigación de cambio climático de 51 000±14 000 t CO₂ por año^-1, y con un valor presente neto de 1 760 000±645 000 USD por año^-1. El total de carbono almacenado anualmente en los bosques de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua podría ser parte del mercado de almacenamiento de carbono y además contribuir a la conservación a través de los fondos de este mecanismo. Los resultados evidencian que la cantidad de carbono almacenado podría aumentar en correspondencia con las estrategias de conservación. Es necesario garantizar mayor salud de bosque, restaurar y mantener las coberturas de manglar para conservar los importante e irremplazables servicios ecosistémicos del manglar, en especial el almacenamiento de carbono.

Figura 4.
Carbono almacenado en los seis sistemas de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua

CONCLUSIONES

El bosque de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua es joven, de bajas alturas y diámetros pequeños. Los mayores diámetros y alturas se observan en Rhizophora spp. El ecosistema de manglar contribuye al almacenamiento de carbono a escala local y global, evidenciado por la alta cantidad de carbono almacenado en los seis sistemas de manglar del Pacífico Norte de Nicaragua. El carbono azul que almacena anualmente el bosque de manglar, potencialmente podría ser parte del sistema de pago por almacenamiento de carbono para contribuir a las labores de conservación del ecosistema de manglar.

Agradecimientos

Esta investigación fue posible gracias al financiamiento del Consejo Nacional de Universidades (CNU) a través de los Fondos Concursables de Investigación. Los investigadores agradecen el apoyo brindado por el Ministerio del Ambiente y los Recursos Naturales (MARENA) y las comunidades locales de los seis sitios estudiados. Así mismo, al grupo de estudiantes del departamento de Biología de la UNAN-León que participaron en las actividades de campo.

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Notas de autor