El cultivo de plátano (Musa paradisiaca L.), en Nicaragua constituye un componente esencial en la dieta de la población nicaragüense, desempeñando un papel clave en la generación de empleos directos e indirectos en los departamentos de Rivas y Chinandega, donde se concentra la mayor producción. En términos económicos, en el año 2022, el cultivo de plátano aportó 18.2 millones de dólares a la economía nacional, experimentando un crecimiento del 21.8 % en valor y del 6.6 % en volumen, en comparación con el año anterior (Ministerio Agropecuario [MAG], 2025, párr. 1).

Una de las limitantes en la producción de plátano es las afectaciones causadas por el nematodo Radopholus similis, endoparásito migratorio que afecta el sistema radicular mediante su estilete (estructura que usa para alimentarse), provocando el volcamiento de la planta; cuando esta se encuentra en estados de floración reduce severamente el peso del racimo y la vida útil de la plantación (Araya y Vargas, 2018; Bechem et al., 2018); así mismo afecta directamente a través de sus complejas interacciones con otros patógenos que perturban directamente al cultivo al realizar lesiones en las raíces; dañando la morfología de la raíz (Roth et al., 2019, Parrado y Quintanilla, 2024). Uno de los factores en el comportamiento de los nematodos es el tipo de alimentación, sus secreciones dependen del tipo de célula, que definen los cambios fisiológicos en la planta (Kumar y Yadav, 2020).

Para el manejo de las afectaciones por nematodos, se han implementado diversas alternativas de control, siendo el uso de nematicidas fumigantes y no fumigantes, una estrategia eficaz, pero que plantea riesgos en el ambientales y la salud humana. Radopholus similis sigue siendo una amenaza en los sistemas de producción de plátano (Mostafa et al., 2019). Como alternativa para minimizar la carga química de los sistemas agrícolas donde se cultiva plátano, el uso de hongos y bacterias endofíticas ofrece una estrategia sostenible económicamente viable para el control de Radopholus similis.

Los microorganismos endófitos son organismos simbióticos que colonizan los tejidos vegetales que inducen a resistencia sistémica en su huésped y promueven la absorción de nutrientes; esto los convierte en alternativas sostenibles al minimizar el uso de nematicidas fumigantes y no fumigantes (Kumar y Dara, 2021). Estudios refieren que los endófitos producen metabolitos secundarios como flavonoides, péptidos, quinonas, alcaloides, esteroides, fenoles, terpenoides y policetona, que al entrar en contacto con los nematodos causan la muerte o repelen directamente la patogenicidad o reproducción de estos. lo mismo (Fadiji y Babalola, 2020).

Los hongos y bacterias endófitas reducen entre 53 % y 76 % la mortalidad de infectivos juveniles de nematodos fitoparásitos y entre 70 % y 81 % repelen los infectivos juveniles al momento de la penetración en el sistema radicular (Vetrivelkalai, 2019). Así mismo inoculaciones combinadas de los siguientes géneros Pantoea agglomerans, Cedecea davisae, Enterobacter spp., y Pseudomonas putida redujeron la penetración temprana de Meloidogyne incógnita en las raíces del tomate hasta en un 56 % cuando se aplicaron como tratamiento a las semillas (Munif et al., 2019).

Las cepas pertenecientes a los géneros Bacillus, Pseudomonas y Saccharomyces sp han sido reconocida por su uso en consorcio y ha demostrado la capacidad de controlar a los nematodos fitoparásitos (Khabbaz et al., 2019); antagonizando directamente a los nematodos con la segregación de metabolitos secundarios y proteínas que inhiben físicamente su movimiento (Proenca et al., 2019). Además de su capacidad en solubilizar compuestos como fósforo y potasio que promueven el crecimiento vegetal fortaleciendo directamente a la planta en contra del ataque de nematodos fitoparásitos (Raymaekers et al., 2020).

El uso de hongos y bacterias endofíticas en inoculaciones combinadas y simples son soluciones prometedoras en el control biológico de nematodos fitoparásitos. Este estudio tiene como objetivo evaluar el efecto de la bacterias y hongos endofíticos nativas de raíces funcionales de plátano sobre el control de Radopholus similis y la promoción de crecimiento en vitroplantas de plátano, cultivar CEMSA ¾.

MATERIALES MÉTODOS

Ubicación del sitio y material experimental

El estudio se realizó en un invernadero de 300 m² ubicado en la Universidad Nacional Agraria (UNA), en Managua, capital de Nicaragua, ubicada a 12º08 ́52” de latitud Norte y 86º09 ́41” de longitud Oeste. El período del experimento fue de septiembre a diciembre del 2024. Las bacterias fueron dos aislados de Bacillus subtilis (B1 y B2), una cepa de Bacillus cereus y Pseudomonas sp, así como del hongo Saccharomyces sp., colectados de raíces funcionales de plantaciones comerciales de plátano del departamento de Rivas. Estos aislados mostraron antagonismo con Radopholus similis en ensayos in vitro por lo que fueron considerados en inoculaciones simples y combinadas (Cuadro 1) en vitroplantas del cultivar de plátano CEMSA ¾ con seis semanas de aclimatación en un sombreadero.

Diseño experimental

Se estableció un arreglo unifactorial en diseño completo al azar (DCA) con 16 tratamientos y cinco repeticiones, para un total de 80 unidades experimentales; cada unidad experimental estuvo representada por una planta. Por cada tratamiento se utilizaron cinco plantas establecidas en macetas de 11 cm de diámetro y 9.7 cm de altura, con un volumen de suelo de 754 gramos.

Preparación de los inóculos de los agentes bacterianos

Los aislados bacterianos se cultivaron por separado en placas de agar nutritivo por un periodo de tres días a temperatura ambiente 28 °C. Las unidades formadoras de colonias (UFC), se separaron del medio de cultivo agregando 10 ml de agua destilada estéril, raspando suavemente la superficie con un asa bacteriológica de plástico estéril (Chaves et al., 2009). La suspensión se filtró a través de una gasa estéril en un vaso de precipitado previamente esterilizado. Las concentraciones celulares, se ajustaron a UFC mediante escala McFarland a una concentración de 1x10⁸ UFC ml^-1 (Gattoni et al., 2023). Para las inoculaciones duales y combinadas se añadió 50:50 de cada suspensión individual, según cada tratamiento (Cuadro 1).

Variables evaluadas

Penetración de nematodos. Se realizaron cuatro inoculaciones individuales, sietes duales, cuatro combinadas y un control (Cuadro 1), que consistió en la aplicación de una solución con los nematodos. Los inóculos de nematodos se obtuvieron de una población de Radopholus similis previamente de la cría de un cultivo monoxénico de Radopholus similis que crecieron en tres discos de zanahoria (Daucus carota L.). Dos semanas después, cada plántula fue inoculada con una población mixta de 500 nematodos juveniles, hembras y machos, realizando tres orificios a una profundidad entre 2 cm y 3 cm alrededor de la base del pseudotallo.

A los siete días después de la inoculación de lo nematodos, las plantas se retiraron de las macetas y los nematodos fueron aislados de las raíces mediante el método de maceración y tamizado. La suspensión obtenida se cuantificó utilizando dos alícuotas (muestras) de 2 ml en una gradilla de conteo bajo microscopía de luz, con lo que se estimó el número de nematodos por gramo de raíz fresca (Mendoza et al., 2009). La eficiencia de penetración (EP) de Radopholus similis se calculó conforme a la fórmula descrita por Zum Felde et al. (2006).

Control biológico (%). A las ocho semanas después de la inoculación de los nematodos se determinó el porcentaje de control, siguiendo la metodología descrita por Araya, (2002). La cuantificación de Radopholus similis se estimó sobre la base del número total de nematodos en 10 g de raíces por planta. La eficacia de control biológico fue evaluada mediante la fórmula de Chaves et al. (2009).

Para registrar el número de nematodos en el sistema radicular tratado en los 10 gramos de raíz, se contabilizaron el total de nematodos en una alícuota de 1 ml de la solución de nematodos extraído por el método de maceración y tamizado, usando una cámara de conteo de nematodos mediante microscopía de luz.

Crecimiento de vitroplantas

Altura planta (cm). Se midió con una regla desde la base del pseudotallo al traslape de la hoja 1 y 2.

Diámetro del pseudotallo (mm). Se cuantificó con la ayuda de un vernier digital a dos centímetros de la base del pseudotallo.

Peso fresco raíz (g). En cada planta se separó con un bisturí las raíces del pseudotallo, para registrar su peso con una balanza digital Ohaus de 0.01 g a 4 000 g.

Peso fresco foliar (g). Se separaron las hojas y se pesaron con la misma balanza digital que se usó para determinar el peso fresco de raíz.

Peso fresco total. Se registro el peso total de la planta (hoja, pseudotallo y raíz) con la misma balanza digital que se usó para determinar el peso fresco de raíz.

Análisis de datos. Para comprobar los supuestos de normalidad y homogeneidad de varianza, se empleó transformación con la función arcoseno para el porcentaje de penetración y control biológico, luego se realizó un análisis de varianza (ANDEVA). Al encontrar diferencias estadísticas, se compararon las medias a través de la prueba de diferencias mínimas de Tukey con un margen de error del 5 %, empleando el Software R versión 4.5.2 (R Core Team, 2025).

RESULTADOS Y DISCUSIÓN

Total de nematodos y penetración (%)

Se presentan diferencias estadísticas en el número total de nematodos y en el porcentaje de penetración en las raíces (Cuadro 2), también se observa que en la medida que disminuye la población total de nematodos, existen menores porcentajes de penetración, lo que indica una eficacia en el control de Radopholus similis.

El tratamiento a base de Saccharomyces sp., presentó mayor número total de nematodos, lo que indica que, aplicado de manera aislada, no reduce significativamente las poblaciones, al no lograr reducir la penetración ni su población final, mostrando valores similares al testigo. Este resultado demostró que Saccharomyces sp, no poseen mecanismos suficientes para reducir el proceso de invasión o establecimiento de Radopholus similis.

Los tratamientos más efectivos tanto para el número total como para el porcentaje de penetración corresponden a aquellos conformados solo por Bacillus subtilis, combinados entre sí o combinado con Pseudomonas sp. Estos tratamientos reducen la penetración y el establecimiento del nematodo en las raíces, lo que sugiere que Bacillus, en especial Bacillus subtilis, posee mecanismos que limitan tanto la invasión como la multiplicación de este nematodo, lo que lo clasifica como un biocontrolador de nematodos fitoparásitos.

Bacillus subtilis es una bacteria que logra reducir el número de infectivos juveniles de nematodos en el sistema radicular, ya que produce metabolitos como lipopéptidos y proteasas que tienen un efecto nematicida, lo que afecta la capacidad de penetración (Jiang et al., 2021, Patil et al., 2019).

Las combinaciones múltiples entre Bacillus, Pseudomonas spp., y Saccharomyces sp., presentaron eficacia intermedia, lo que podría ocurrir debido a interacciones negativas entre estos microorganismos que disminuyen su acción antagónica, sin embargo, Sikora et al. (2010); Reimann et al. (2008), determinaron que las combinaciones de hongos y bacterias reducen la penetración de Radopholus similis en comparación con aplicaciones individuales; información similar fue publicada por Martínuz et al. (2012), quienes indican que la inoculación simple y combinada tienen el potencial de reducir la penetración de nematodos en las raíces de plátano.

Control biológico (%)

Se obtuvo diferencias estadísticas en el control biologico de Radopholus similis, las inoculaciones de Bacillus cereus + Pseudomonas sp + Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B1), al igual que Bacillus subtilis (B2) + Pseudomonas sp + Saccharomyces sp, así como Bacillus subtilis (B2) + Pseudomonas sp + Saccharomyces sp., al igual que Bacillus subtilis (B2) y Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B1), redujeron las poblaciones entre 78 % y 83 % (Cuadro 3), se demuestra que las inoculaciones combinadas de bacterias endófitas reducen las poblaciones de Radopholus similis.

Los resultados indica que las inoculaciones aisladas, no reducen significativamente las poblaciones de nematodos. Estos resultados indican que Bacillus subtilis inoculado de manera aislada no posee mecanismos suficientes para reducir las poblaciones de Radopholus similis.

Bacillus subtilis es una bacteria gram positiva que produce compuestos bioactivos, incluyendo enzimas, antibióticos y toxinas nematicidas, que degradan la cutícula y afectan la movilidad, el desarrollo y la reproducción de los nematodos (Migunova et al., 2021; Vasantha-Srinivasan et al., 2025).

Saccharomyces sp, aumenta la producción de catalasa y la pectina metil esterasa en raíces de banano reduciendo eficazmente la población de nematodos (Hamouda et al., 2019). los hongos emplean diversas estrategias de control de nematodos entre ellas una amplia variedad de metabolitos secundarios que controla nematodos fitoparásitos e induce la resistencia por parte de las plantas (Karajeh, 2013; Pires et al., 2022).

Sikora et al. (2010); Reimann et al. (2008), determinaron que las combinaciones de hongos y bacterias reducen las poblaciones de Radopholus similis en comparación con aplicaciones individuales; información similar fue publicada por Quevedo et al. (2021), quienes indican interacciones microbianas que promueven la producción de diversos compuestos activos que favorecen el crecimiento vegetal, así como la atracción, interrupción de la reproduccion y depredación de nematodos fitopatógenos.

Crecimiento de vitroplantas

Se obtuvo diferencias estadísticas en la altura de las vitroplantas, las inoculaciones de Bacillus cereus + Pseudomonas sp + Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B2) y Bacillus cereus + Pseudomonas sp + Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B1), presentaron mayor altura respecto al tratamiento Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B2) (Cuadro 4).

Los organismos endofíticos colonizan los tejidos internos de las plantas, estableciendo relaciones simbióticas que favorecen significativamente las variables de crecimiento como la altura y diámetro del pseudotallo (Santos et al., 2018).

El género Bacillus es un promotor del crecimiento vegetativo sintetizando fitohormonas como el ácido indolacético (auxina), que estimula la elongación y división celular; infiriendo de esta forma en el aumento de la altura de las plantas (Karthik et al., 2017; Manohar y Selvarajan, 2018; Yusadi et al., 2025).

El diámetro del pseudotallo presentó diferencias estadísticas. El mayor diámetro lo presentó el testigo respecto al tratamiento Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B2).

Bacillus mejora la absorción de agua y nutrientes, lo que se relaciona directamente con la altura y aumento del diámetro del pseudotallo (Chen et al., 2000; Ruelas-Islas et al., 2023).

Biomasa de la vitroplantas

Se presentan diferencias estadísticas en el peso fresco de raíz, hojas y peso fresco total (Cuadro 5). Los tratamientos a base de Saccharomyces sp + Bacillus subtilis (B1) y Saccharomyces sp + Pseudomonas spp obtuvieron el mayor peso fresco de raíz. El mayor peso fresco foliar (14.26) y peso fresco total (43.44) se obtiene con el tratamiento a base de Saccharomyces sp + Pseudomonas spp), lo que indica que inoculaciones con Bacillus subtilis (B1) y Saccharomyces sp aumentan el peso fresco.

Las inoculaciones simples son poco efectivas para aumentar peso fresco de raíz, peso fresco foliar y peso fresco total (Cuadro 5). Nakkeeran et al. (2021) explican que el efecto combinado de bacterias y hongos endófiticos, tienden a desarrollar mayor sistema radical en las plantas. Acaro y Cevallos, (2025), destacan la importancia de las raíces en el soporte de las plántulas y en el transporte de agua y nutrientes desde el suelo hacia la parte aérea.

La asociación de hongos y bacterias endofíticas, tienen efecto directo de manera positiva sobre el crecimiento vegetal de la planta huésped; Sekhar y Thomas, (2015); Souza et al. (2017) señalan que estas combinaciones modulan el crecimiento vegetal e inducen resistencia al ataque de patógenos, predominando las clases Actinobacteria, α-Proteobacteria, γ-Proteobacteria y Firmicutes, estás ultima corresponde a un filo de bacteria, mayormente Gram positiva con pared celular robusta.

Cuadro 5

Biomasa por efecto de inoculaciones simples y combinadas de hongos y bacterias endofíticos

CONCLUSIONES

La combinación de bacterias y hongos endofíticos inoculados en vitroplantas de plátano, es una alternativa eficaz para la reducción del uso de nematicidas químicos en el manejo del nematodo Radopholus similis y como promotores del crecimiento vegetal, al mejorar la altura de planta, el diámetro del pseudotallo y la producción de biomasa; aunque su éxito depende de la compatibilidad de los microorganismos seleccionados.

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